Durante o segundo ano do ensino médio, Koyomi Araragi tem um encontro casual com Tsubasa Hanekawa, a aluna exemplar de sua classe. Em meio a uma conversa despretensiosa, ela menciona um boato inquietante sobre uma vampira de cabelos loiros e olhar gélido que estaria rondando a cidade. Araragi, inicialmente cético, ignora o comentário, mas seu destino muda drasticamente ao encontrar um rastro de sangue que o leva às profundezas de uma estação de metrô abandonada.

Lá, ele se depara com uma cena aterrorizante: a lendária vampira, Kiss-Shot Acerola-Orion Heart-Under-Blade, completamente desmembrada e à beira da morte. Ao ouvir seus pedidos de socorro, Araragi se vê diante de uma decisão impossível, um momento que selará seu futuro e o lançará em um mundo de horrores que ele jamais imaginou existir.